Акт об унии подписал и глава Русской Церкви митрополит Исидор. 19 марта 1441 г. Исидор вернулся в Москву с радостной, как ему казалось, вестью. Но оказалось, что на Руси подписание унии не признали. Более того, русские люди посчитали саму унию предательством истинной православной веры — никто не хотел подчиняться римскому папе.
Уже через несколько дней Исидор по приказу великого князя Василия II был взят под стражу и посажен в Чудов монастырь. Впрочем, Василий II не желал окончательно ссориться с константинопольским патриархом. Летом 1441 г. Исидору позволили бежать из Москвы в Тверь. В Твери опальный митрополит был опять арестован, но через полгода отпущен в Литву. Оттуда Исидор перебрался в Рим.
А на Руси вновь решили избрать нового митрополита. И кандидатом на митрополичий стол опять оказался рязанский епископ Иона. Казалось бы, теперь уже ничто не может помешать избранию Ионы во митрополиты, но в Московском великом княжестве продолжалась междоусобная война...
Еще 1441 г. начались открытые столкновения между войсками Василия II и Дмитрия Шемяки. Продолжалась война и в 1441–1446 г. Война велась с небывалой жестокостью. Князья брали в плен и ссылали родственников своих противников, в том числе матерей, жен и детей. Казнили или ослепляли бояр и воевод. Земли и города Московского великого княжества многократно разорялись.
В феврале 1446 г. галицкий князь Дмитрий Шемяка захватил в плен Василия II, ослепил его и отправил в заточение в Углич. А себя Дмитрий Шемяка объявил великим московским князем.
Дети князя Василия в это время укрывались в Муроме. Дмитрия Шемяка обратился к рязанскому епископу Ионе, предложив ему привести княжеских детей из Мурома. В ответ Шемяка обещал замириться с Василием II, вернуть ему детей и отпустить на отдельный удел. Святитель Иона, желая мира между князьями, согласился. Он прибыл в Муром и взял княжеских детей под свое покровительство. А затем привез детей к Дмитрию Шемяке в Переяславль-Залесский, где в то время находился Шемяка.
Но Дмитрий Шемяка даже не собирался исполнять свое обещание. Больше того, он захотел погубить и князя Василия, и его детей, предлагая утопить их в Волге. И только заступничество епископа Ионы спасло их от мучительной смерти. В конце концов, Иона отвез детей к слепому отцу князю Василию в Углич.
Вернувшись в Москву, Иона начал управлять русской митрополией. Но более всего, он стремился примирить русских князей. Житие Ионы сообщает, что он многократно обращался к Дмитрию Шемяке с увещевательными словами: "О княже! Зачем неправду творишь и клятву преступаешь, и тем Богу досаждаешь? Господина своего, великого князя, и детей его оскорбляешь, ведь их Сам Господь поставил править государством. Мое смиренное служение используешь для лжи и меня приобщаешь к своему греху. Скорее же выпусти ослепленного тобою старшего брата и господина, имеющего весьма малых детей, ибо не могут они тебе сотворить никакого зла. Покайся о злобе своей, пока Божий суд не постиг тебя. Примирись же с братом!". На том же настаивали и многие московские бояре, и другие русские епископы.
Наконец, Дмитрий Шемяка уступил настояниям своих приближенных. В сентябре 1446 г. он примирился с Василием, освободил его из заточения и отправил в Вологду. Но не было мира между князьями... В короткий срок Василий собрал новое войско и 25 декабря 1446 г. вернул себе Москву. Дмитрий Шемяка бежал.
А епископ Иона еще два года продолжал управлять митрополией, не имея даже сана митрополита. Только в 1448 г. великий князь Василий II созвал в Москве собор епископов — четверо из них приехали сами, а двое прислали грамоты с согласием на избрание Ионы в митрополиты. И вот, наконец, в воскресенье 15 декабря 1448 г. состоялась официальная церемония избрания Ионы русским митрополитом, без утверждения в Константинополе. С той поры Русская Православная Церковь стала автокефальной, т.е. независимой от Константинополя.
Служение митрополита Ионы было непростым. В 1459 г. из Рима на Русь отправился митрополит Григорий Болгарин, поставленный униатским патриархом и папой римским. На Русь Григория не пустили, но он утвердился в Литве. Святитель Иона призвал литовских иерархов не признавать незаконного ставленника. Но в Литве не стали слушать московского святителя. И в итоге единая русская митрополия разделилась на две: Московскую и Киевскую.
В последние годы жизни митрополит Иона прославился целительством. Так, он чудесным образом исцелил от болезни дочь великого князя Василия II Анну.
Умер митрополит Иона 31 марта 1461 г. Последние его слова были обращены к великому князю Василию II, которому святитель посылал свое благословение: "А благодать Господа нашего Иисуса Христа и милость да будет всегда с великим его господством и со всем православным христианством его великой державы".
Митрополита Иону похоронили в Успенском соборе. В 1472 г. его мощи обрели как нетленные и он был признан святым. Церковь отмечает память святителя четыре раза в году: 31 марта (13 апреля), 27 мая (9 июня), 15 (28) июня и 5 (18) октября.